约翰·克莱斯忙着自编自演《宠物凶猛》的时候,达文波特的母亲建议他写信给克莱斯,看有没有什么活计适合他的,结果是达文波特被安排扮演了一个小角色——动物守门人。在《宠物凶猛》还处于后期制作阶段的时候,达文波特便加入了当时一出知名的电视剧《ThisLife》的主演阵容,电视剧围绕五个住在一套公寓里的年轻律师展开故事,达文波特饰演了其中一个名叫【迈尔斯·斯图尔特】的律师,此电视剧在当时的收视率很高,杰克·达文波特因此迅速成名。
1998年,安东尼·明格拉导演的《天才雷普利》中,达文波特饰演了充满贵族气质,善良高雅的彼得——雷普利,欺骗生涯中的又一个受害者,达文波特将这个温柔的情人表现得恰到好处,不温不火。此后,他还和娜奥米·沃茨一起出演过长青电视剧《TheWyvernMystery&》,并且主演了有英国《老友记》之称的情景喜剧《Coupling》,于此同时他还出现在《我不惧怕》《吉普赛女郎》《勾魂地堡》等影片中。
他最引人注目的银幕形象是三部《加勒比海盗》中刻板,狡猾,官样又不失风度的诺林顿准将。其实,多才多艺的杰克·达文波特还有一个富有磁性的嗓音,他诵读过广播版的《第三十九级台阶》,还参与录制了根据肖伯纳戏剧《人不超人》改编的广播剧。2000年5月6日,他和相交三年的女友米歇尔·戈麦斯举行了婚礼,后者也是一名演员。